Galerija je za javnost otvorena decembra 1980. godine i nalazi se u ulici Rodoljuba Čolakovića br. 2 na Dedinju, u zgradi koju su Milica Zorić i Rodoljub Čolaković poklonili gradu Beogradu koji je upravljanje Galerijom poverio Muzeju. U sastavu Legata nalazi se zbirka od 92 dela najpoznatijih jugoslovenskih umetnika kao i zbirka stilskog nameštaja, orijentalnih tepiha, stakla i procelana koja upotpunjuje ambijent enterijera. Katalog zbirke ove Galerije objavljen je 1980. godine. Galerija je adaptirana 2010. godine i pretvorena u multifunkcionalan prostor namenjen održavanju različitih programa i aktivnosti. U periodu rekonstrukcije zgrade na Ušću ovaj prostor funkcioniše kao mini-muzej opredeljen realizaciji raznovrsnih programa iz oblasti moderne i savremene umetnosti, dizajna, arhitekture i filma.
